Die Veränderung der Stoffwechselaktivität einer großen benthischen Foraminifere als Funktion der Lichtzufuhr

Wissenschaftliche Berichte Band 13, Artikelnummer: 8240 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Eine Autorenkorrektur zu diesem Artikel wurde am 06. Juni 2023 veröffentlicht

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Wir untersuchten die Stoffwechselaktivität des symbiontentragenden großen benthischen Foraminifers Heterostegina depressa unter verschiedenen Lichtbedingungen. Neben der mittels variabler Fluoreszenz abgeschätzten Gesamtphotosyntheseleistung der Photosymbionten wurde auch die Isotopenaufnahme (13C und 15N) der Proben (=Holobionten) gemessen. Heterostegina depressa wurde entweder über einen Zeitraum von 15 Tagen im Dunkeln inkubiert oder einem 16:8-Stunden-Licht-Dunkel-Zyklus ausgesetzt, der natürliche Lichtbedingungen nachahmt. Wir fanden heraus, dass die Photosyntheseleistung stark mit der Lichtversorgung zusammenhängt. Die Photosymbionten überlebten jedoch längere Dunkelheit und konnten nach 15 Tagen Dunkelheit reaktiviert werden. Das gleiche Muster wurde bei der Isotopenaufnahme der Holobionten gefunden. Basierend auf diesen Ergebnissen schlagen wir vor, dass die Assimilation von 13C-Carbonat und 15N-Nitrat hauptsächlich durch die Photosymbionten kontrolliert wird, während die Nutzung von 15N-Ammonium und 13C-Glucose sowohl durch den Symbionten als auch durch die Wirtszellen reguliert wird.

Große benthische Foraminiferen (LBF) sind wesentliche Bestandteile flacher Meeresökosysteme wie Korallenriffe und Seegraswiesen. LBFs reagieren empfindlich auf den Klimawandel und reagieren fast sofort auf sich ändernde physikalische Parameter wie Temperatur oder Salzgehalt1. Kürzlich haben zahlreiche Studien gezeigt, dass Foraminiferengemeinschaften empfindliche Bioindikatoren für die Überwachung von Umweltparametern und deren Veränderung sind: Schmidt et al.2 untersuchten die kombinierten Auswirkungen von Erwärmung und Ozeanversauerung auf LBFs und zeigten, dass erhöhte Temperaturen negativere Auswirkungen auf kalkhaltige Organismen hatten als erhöhte Konzentrationen von gelöstem CO2. Dieser Einfluss ist jedoch abhängig von den untersuchten Taxa3,4,5. Besonders die Arten, die mehr Mg2+ in die Karbonattests einbauen, sind wichtig für das chemische Gleichgewicht in Riffen, da sie (post mortem) über eine hohe Pufferkapazität gegen tägliche pH-Schwankungen verfügen, die durch den Stoffwechsel der Gemeinschaft verursacht werden6. Im Allgemeinen hängen die Ansammlungen lebender LBFs stark von physikalischen Parametern wie der Tiefe des Lebensraums, der Lichtversorgung und der Wasserbewegung ab7. Die Beobachtung der LBF-Aktivität eignet sich zum Nachweis chemischer Verunreinigungen im Meerwasser8. Daher kann die regelmäßige Überwachung von LBFs als wichtiges Instrument zur Charakterisierung des Gesundheitszustands von Korallenriffen eingesetzt werden. Dieser Ansatz wurde erstmals von Hallock et al.9 als FORAM-Index (Foraminifera in Reef Assessment and Monitoring) etabliert und basiert auf den Veränderungen in den Foraminiferengemeinschaften, die mit Umweltveränderungen einhergehen. Anschließend ist es möglich, den Gesundheitszustand von Korallenriffen zu klassifizieren, indem man einfach die Zusammensetzung der Foraminiferenfauna untersucht9, 10.

LBFs tragen aufgrund ihrer hohen Häufigkeit einen erheblichen Anteil zu den Karbonatsedimenten weltweit bei11. Sie spielen auch eine grundlegende Rolle im globalen Kohlenstoffkreislauf und bei der Sedimentproduktion in Riffen11. Im Allgemeinen enthalten LBFs Photosymbionten, die eine entscheidende Rolle bei der Entwicklung großer Größen bis zu mehreren mm12 spielen. Arten, die Photosymbionten beherbergen, verfügen über eine größere Testgröße, eine spezielle Kammeranordnung und ultrastrukturelle Modifikationen, um die Lichtversorgung innerhalb der Foraminiferenorganismen zu optimieren13. Besonders in Umgebungen mit erhöhter Lichtzufuhr gepaart mit einem geringen Gehalt an gelöster organischer Substanz sind Algensymbionten von Vorteil14. Obwohl die meisten LBFs mixotroph sind, können sie interessanterweise nicht über längere Zeiträume ohne ihre Endosymbionten überleben15. Für LBFs ist nicht nur eine große Vielfalt an eukaryotischen Algensymbionten bekannt, sondern es wird auch angenommen, dass Cyanobakterien und Bakterien erheblich zum LBF-Metabolismus beitragen16. Die Endosymbionten werden durch verschiedene Faktoren wie Nahrungsverfügbarkeit des Wirts, Wassertemperatur, Lichtversorgung und Salzgehalt gesteuert17.

In dieser Studie verwenden wir Heterostegina depressa als Modell, das große Rotaliden darstellt, die obligatorische Symbionten (Diatomeen) beherbergen. Die Anpassung an unterschiedliche Lichtintensitäten aus dieser Symbiose spiegelt sich in ihrer morphologischen Plastizität wider. An dieser Stelle sei erwähnt, dass auch einige Miliolide Teil der LBFs sind. Im Gegensatz zur Anpassungsstrategie an unterschiedliche Lichtbedingungen gehen Rotaliden bei Milioliden Symbiosen mit einer Vielzahl von Algensymbionten ein10.

Pecheux18 hat Testgrößen von LBFs gemessen, die aus verschiedenen Wassertiefen (20–130 m) gesammelt wurden, und stellte fest, dass ihre Größe in direktem Zusammenhang (negativ) mit der Lichtversorgung steht. Die Bedeutung der Bestrahlungsstärke für symbiontentragende Foraminiferen liegt auf der Hand und wurde bereits in früheren Studien beobachtet19. Allerdings könnten auch andere Faktoren für die Häufigkeit von LBFs von Bedeutung sein: Nobes et al.20 fanden heraus, dass der Strahlungsfluss nur einen kleinen Teil der Foraminiferenverteilung erklärt (basierend auf der Beobachtung großer Rotaliden). Im Gegensatz dazu erwies sich die Entfernung von der Küste als wichtigster Faktor für das Vorkommen von LBF, wobei möglicherweise auch der Nährstofffluss eine Rolle bei der Foraminiferenverteilung spielen wird, dieser Aspekt wurde jedoch von Nobes et al. nicht geklärt. In Laborexperimenten stellten dieselben Autoren außerdem fest, dass das Wachstum des LBF Heterostegina depressa bei reduzierter Lichtzufuhr und kontinuierlicher Bestrahlungsstärke deutlich zunahm; Daher gilt dieses Taxon als eine Art mit wenig Licht. Eine hohe Bestrahlungsstärke von ~ 1200 µmol Photonen m−2 s−1 führt zu einer erhöhten Mortalität (50 %) innerhalb weniger Wochen, wohingegen sich eine geringe Lichtzufuhr (60 µmol Photonen m−2 s−1) als Lichtoptimum für H herausstellte. depressa20. Diese Ergebnisse passen zu den Erkenntnissen von Röttger21, der die höchsten Wachstumsraten von H. depressa bei geringer Lichtversorgung postulierte. H. depressa ist eine Art, die zwingend auf die Stoffwechselnebenprodukte ihrer Symbionten angewiesen ist und daher wie andere LBFs einen mixotrophen Lebensstil zeigt (= Wirtszellen sind heterotroph, beziehen aber Metaboliten von ihren autotrophen Symbionten)22. Aufgrund der direkten Abhängigkeit von der Strahlungsversorgung wird diese Art zur Paläo-Rekonstruktion vergangener Wassertiefen durch Analyse des Vorkommens fossiler LBFs23 verwendet.

Obwohl einige Studien18, 20 zum Wachstum und zur Größenverteilung von LBFs im Zusammenhang mit der Bestrahlungszufuhr durchgeführt wurden, hat sich unseres Wissens nach keine Studie mit der Nährstoffaufnahme von LBFs in Abhängigkeit von der Lichtzufuhr befasst. Wir gehen davon aus, dass die Nutzung bestimmter Kohlenstoff- und Stickstoffverbindungen durch die Symbionten erfolgt oder durch deren Anwesenheit unter Licht verstärkt wird. Allerdings werden auch andere Verbindungen, wie gelöstes organisches Material, von den Foraminiferen selbst oder durch Osmose, wenn die Symbionten nicht beteiligt sind, aufgenommen und assimiliert. Zu diesem Zweck haben wir die Nährstoffaufnahme (Nitrat, Ammonium, Carbonat und Glukose) bei längerer Dunkelheit gemessen und sie mit Foraminiferen verglichen, die bei einem täglichen Lichtzyklus gezüchtet wurden. Darüber hinaus wurden pulsverstärkte modulierte Fluoreszenzanalysen mit einem bildgebenden Fluoreszenzinstrument durchgeführt, um mögliche Auswirkungen der Bestrahlungszufuhr und längerer Dunkelheit auf die Symbiontenleistung zu untersuchen.

Mit dieser Studie wollen wir mehrere Aspekte klären. Zunächst sollte beobachtet werden, ob Foraminiferen in völliger Dunkelheit gelöste Bestandteile von Kohlenstoff und Stickstoff aufnehmen. Basierend auf dieser Beobachtung werden weitere Experimente mit normalem Tageslichtrhythmus durchgeführt, um den Anteil der aufgenommenen Elementmenge durch die Symbionten zu untersuchen. Da LBFs häufig als Modellorganismen eingesetzt werden, sollte schließlich eine Aussage darüber eingeholt werden, welche Isotope für weitere Laborkultivierungsexperimente am besten geeignet sind.

Diese Ergebnisse tragen zu einem besseren Verständnis der Wirt-Endosymbionten-Beziehung zwischen Foraminiferen und Kieselalgen bei und klären, welche Nährstoffe eher von den Kieselalgen und welche von den Foraminiferen selbst aufgenommen werden. Darüber hinaus können diese Ergebnisse auch für paläontologische Studien genutzt werden. Da foraminiferale Ansammlungen häufig als Stellvertreter für die Rekonstruktion von Paläoumgebungen verwendet werden, liefern insbesondere Lichtfaktorexperimente neue Daten über die Verbreitungsmuster bestimmter Arten.

Wir verwendeten Individuen einer permanenten Kultur von H. depressa, die am Institut für Paläontologie der Universität Wien untergebracht ist. Alle ausgewählten Foraminiferen hatten einen Durchmesser von etwa 1250 µm. Die Hauptkultur wird in einem Aquarium bei 25 °C und 30 µmol Photonen m−2 s−1 photosynthetisch aktiver Strahlung (PhAR) gehalten.

Die Experimente wurden in Platten mit sechs Vertiefungen durchgeführt, wobei in jede Vertiefung ein einzelnes Individuum gegeben wurde. Die Proben wurden mit 5 ml steril gefiltertem künstlichem Meerwasser bedeckt und bei 25 °C inkubiert. Sechs Individuen wurden jeweils in völliger Dunkelheit oder unter einem Licht:Dunkel-Zyklus von 16:8 h bei 30 µmol Photonen m−2 s−1 inkubiert (insgesamt 12 Proben). Die Photosyntheseleistung der Photobionten-Symbionten von LBFs wurde mehrmals über einen Zeitraum von 15 Tagen mithilfe der maximalen variablen Chlorophyll-Fluoreszenzbildgebung des Photosystems II (PSII; Imaging PAM Microscopy Version – Walz GmbH; Anregung bei 625 nm) gemessen. Sowohl dunkel als auch hell inkubierte Foraminiferen wurden am Tag 1, 3, 5 und 7 gemessen (Abb. 1). Zu diesem Zweck wurden zu jedem Zeitpunkt dieselben 12 Personen gemessen. Die Messgröße Fluoreszenz im Verhältnis zur maximalen Fluoreszenzausbeute (Fv/Fm) beschreibt die Differenz zwischen maximaler Fluoreszenz und minimaler Fluoreszenz (variable Fluoreszenz), dividiert durch maximale Fluoreszenz, die als Maß für die maximal mögliche Quanteneffizienz des Photosystems II24 dient . Fv/Fm dient als Indikator für die Integrität und physiologische Aktivität der Photosymbionten und liegt zwischen 0,79 und 0,84, wobei ein niedrigerer Wert auf Photobiontenstress hinweist24. Die PAM-Bilder wurden mit der Software WinControl-3 (Walz GmbH) ausgewertet; Die photosynthetische Fläche jeder Probe wurde mit der Software Image J (Version 1.53 k, Java) berechnet.

Mittlere Photosynthesefläche als Prozentsatz ganzer H. depressa-Exemplare (n = 6, Balken geben den Standardfehler an), die bei Dunkelheit oder einem Licht:Dunkel-Zyklus von 16:8 Stunden gezüchtet wurden.

Foraminiferen wurden 1, 3 und 7 Tage lang in Kristallisationsschalen inkubiert, die mit 280 ml steril gefiltertem künstlichem Meerwasser gefüllt waren. Sechs Foraminiferen wurden in jede Schale gegeben und separat entweder mit isotopenangereichertem Na15NO3, 15NH4Cl, NaH13CO3 oder 13C-Glucose bis zu einer Endkonzentration von jeweils 0,2 mM versorgt. Ein Satz Foraminiferen wurde bei einem Licht-Dunkel-Zyklus von 16:8 h bei 30 µmol Photonen m−2 s−1 inkubiert, ein zweiter Satz bei kontinuierlicher Dunkelheit. Insgesamt wurden für dieses Experiment 6 × 4 × 2 (Anzahl der Replikate × isotopenangereicherte Verbindungen × Lichtbedingungen) Foraminiferen inkubiert. Nach den jeweiligen Inkubationszeiten wurden die Foraminiferen von jeder Bestrahlungsbehandlung und jeder Nährstoffzugabe gesammelt. Für jede Behandlung wurden 6 Replikate einzeln analysiert. Nach der Inkubation wurden die Foraminiferen mit destilliertem Wasser gespült und in vorgewichtete Sn-Kapseln überführt. Anschließend wurden die Proben 3 Tage bei Raumtemperatur getrocknet und gewogen. Anschließend wurden die Tests in 12,5 µl 2 M HCl gelöst und die organischen Reste 3 Tage lang bei 50 °C getrocknet und erneut gewogen. Messungen der Isotopenverhältnisse jeder Probe wurden im Stabilisotopenlabor für Umweltforschung (SILVER) der Universität Wien durchgeführt. Für eine detaillierte Beschreibung der Messung und der Berechnung der eingebauten Isotopenmenge siehe Lintner et al.25.

Folgende Hypothese sollte bewiesen werden: Unterschiedliche Lichtverhältnisse beeinflussen die Aktivität der Symbionten (PAM-Experimente). Darüber hinaus wird auch die Hypothese untersucht, dass die Aktivität der Foraminiferen durch verschiedene chemische Stickstoff- oder Kohlenstoffquellenkomponenten beeinflusst wird (Isotopenaufnahmeexperimente). Zur statistischen Analyse wurde für die PAM-Experimente über einen längeren Zeitraum hinweg eine einfaktorielle ANOVA mit wiederholter Messung (Signifikanzniveau = 95 %) durchgeführt, um zu testen, ob längere Dunkelheit die gesamte Photosyntheseleistung des Photobionten im Vergleich zur natürlichen Bestrahlungsstärke signifikant verändert. Für die Isotopenaufnahme wurden Zwei-Wege-ANOVAs verwendet, um zu testen, ob Lichtzufuhr und Zeit die Aufnahme angereicherter 13C- und 15N-Verbindungen beeinflussen. Wir haben die Software Past 4.03 verwendet und das Signifikanzniveau auf 95 % eingestellt.

Die Ergebnisse der PAM-Beobachtungen nach Versuchsbeginn und nach Tag 1, 3, 7 und 15 sind in Abb. 1 dargestellt (Werte sind in der Zusatzdatei angegeben). Während des gesamten Experiments lag Fv/Fm aller Individuen im Bereich zwischen 0,6 und 0,8, was auf einen gesunden Zustand der Photosymbionten hinweist. Eine zweifache ANOVA der Photosynthesefläche über einen Zeitraum von 15 Tagen zwischen den dunkel- und lichtinkubierten Foraminiferen zeigt einen signifikanten Unterschied zwischen dem Lichtzyklus (p = 0,027) und der Zeit (p < 0,001) sowie deren Wechselwirkung (S < 0,001).

Innerhalb der dunkel inkubierten Foraminiferen beobachteten wir über 7 Tage keine signifikante Veränderung der Photosynthesefläche (rm-ANOVA, p = 0,110). Vom 7. bis zum 15. Tag wurde lediglich ein signifikanter Anstieg (rm-ANOVA, p < 0,001) der Photosynthesefläche beobachtet.

Die Rate des Isotopeneinbaus unterschied sich deutlich (einfaktorielle ANOVA) je nach Art der angebotenen Kohlenstoffform (Carbonat > Glucose, p < 0,001) und Stickstoffform (Nitrat > Ammonium, p < 0,001). Eine Zwei-Wege-ANOVA (Zyklus × Zeit) wurde durchgeführt, um festzustellen, ob es Unterschiede in der Aufnahme von Isotopen während der Lichteinwirkung und im Laufe der Zeit gibt. Die Zufuhr von natürlichem Licht im Gegensatz zu völliger Dunkelheit erhöhte die Aufnahme von Carbonat, Nitrat und Ammonium hochsignifikant (p < 0,001) und signifikant für Glukose (p = 0,048). Die Wechselwirkung zwischen Zyklus und Zeit war für Glucose (p = 0,020), Carbonat (p < 0,001) und Nitrat (p < 0,001) signifikant, nicht jedoch für Ammonium (p = 0,164). Die Traceraufnahme nahm bei allen Verbindungen unter Lichtbedingungen mit der Zeit zu (Tabelle 1), mit Ausnahme von Ammonium. Unter dunklen Bedingungen erhöhte sich die Traceraufnahme nur für Carbonat und Ammonium, nicht jedoch für Glucose (p = 0,087) und Nitrat (p = 0,376) (Tabelle 1).

Für Nitrat, Ammonium und Carbonat war die Elementaufnahme bei Dunkelheit vernachlässigbar (Abb. 2). Unter natürlichen Lichtbedingungen (16:8 h Licht:Dunkel) war die Nitrat- und Carbonataufnahme höher als die von Ammonium und Glucose. Die Aufnahme von Nitrat und Carbonat im Licht war etwa doppelt so hoch wie die von Ammonium bzw. Glucose. Bei längerer Dunkelheit wurde nur für Glukose eine erhebliche Traceraufnahme festgestellt.

Eingebaute Isotopenmenge bei Dunkel- und Hellexperimenten über 7 Tage. Die blaue Linie stellt die Menge der aufgenommenen N- oder C-Verbindung bei Lichteinwirkung (16:8 h Licht:Dunkel) dar, die orange Linie die Elementaufnahme bei völliger Dunkelheit. Für jeden Datenpunkt wurde der Mittelwert von 6 Personen verwendet. Balken geben den Standardfehler an.

Heterostegina depressa ist als eine Art bei schwachem Licht bekannt (oligophotisch), das heißt, sie ist gut an das Wachstum unter schlechten Lichtverhältnissen angepasst20. Wir fanden heraus, dass die Photosynthesefläche der foraminiferalen Symbionten über 7 Tage ununterbrochener Dunkelheit konstant blieb und zwischen 7 und 15 Tagen einen leichten Anstieg zeigte (Abb. 1). Das bedeutet, dass die Photosymbionten von H. depressa auch nach 15 Tagen ohne Licht noch am Leben waren und sich an diese Bedingungen anpassen konnten. Interessanterweise fand in dieser Zeit keine Aufnahme und Assimilation von Carbonat und anorganischem Stickstoff statt (Abb. 2).

Frühere Experimente mit gelöstem Carbonat zeigen, dass LBFs es durch Diffusion aufnehmen können26. Diese Aufnahme folgt dann einem linearen Anstieg der C-Konzentration im Zytoplasma der Foraminiferen als Funktion der Zeit. Allerdings konnten wir während der Experimente, die unter Lichteinwirkung durchgeführt wurden, nur einen linearen Anstieg der C-Konzentration in den Foraminiferen feststellen. Die dunkel inkubierten Foraminiferen zeigen keine Kohlenstoffaufnahme, was darauf hindeutet, dass die C-Aufnahme nicht durch Diffusion, sondern durch enzymatische Aktivität erfolgt, wie bereits von Ter Kuile et al.26 vermutet.

Bei längerer Dunkelheit arbeiten Foraminiferen rein heterotroph, was durch die Aufnahme gelöster Glukose gezeigt wird, die wahrscheinlich zur Energieerzeugung metabolisiert wurde, ohne dass Photosynthesen und andere Metaboliten von den Photosymbionten übertragen wurden. Die Glukoseaufnahme könnte auch durch die Anwesenheit von Bakterien gefördert werden, da einige Foraminiferen auch heterotrophe Bakterien als Symbionten enthalten, die Glukose schnell verdauen können12. Eine andere Erklärung könnte eine aktive Aufnahme und Verdauung angereicherter Bakterien sein – deren Anwesenheit kann während eines Experiments über mehr als drei Tage nicht ausgeschlossen werden. Röttger et al.27 berichteten, dass H. depressa sich aktiv von Algen ernähren kann, diese Nahrungsaufnahme jedoch nur eine untergeordnete Rolle im Energiehaushalt der Foraminiferen spielt. Man kann daher auch die Hypothese aufstellen, dass die Aufnahme von Glukose indirekt durch die Phagozytose von Bakterien verursacht wird, die sich zuvor mit 13C angereichert haben. Die Bakterienaufnahme und das sogenannte „Bakterienfarming“ ist eine weithin bekannte Strategie kleiner benthischer Foraminiferen28. Derzeit wurde diese Fütterungsstrategie nur bei nicht symbiontentragenden Foraminiferen beobachtet. Allerdings kann nicht ausgeschlossen werden, dass sich auf der Oberfläche der Foraminiferen Bakterien ansiedeln, die dann Glukose verstoffwechseln. Die 13C-angereicherten Stoffwechselprodukte der Bakterien können dann in das Kulturwasser abgegeben und durch engen Kontakt von den Foraminiferen aufgenommen werden. Um dies genauer zu verstehen, müssen weitere Untersuchungen mittels TEM oder NanoSIMS durchgeführt werden. Diese Untersuchungen würden auch klären, ob diese Art in der Lage ist, Glukose über Osmotrophie aufzunehmen.

Unter natürlichen Lichtbedingungen (16:8 h Licht:Dunkel) nahm der Isotopeneinbau mit der Zeit zu. Es gab das gleiche Anstiegsmuster für den Nitrat-, Ammonium-, Carbonat- und Glucose-Einbau, das sich grundlegend von dem Muster bei kontinuierlicher Dunkelheit unterschied. Obwohl die Glukoseaufnahme ähnlich war, stieg die Nitrat-, Ammonium- und Carbonataufnahme unter Bestrahlungszufuhr bereits nach 7 Tagen deutlich an. Wir gehen davon aus, dass die Glukoseaufnahme hauptsächlich durch die heterotrophe foraminiferale Wirtszelle oder durch bakterielle Symbionten29 erfolgt und zur Erzeugung von Energie und Kohlenstoffgerüsten für physiologische Prozesse verwendet wird. Unter Lichtzufuhr werden von den Photobionten zusätzliche Energie und organische Verbindungen für das Wachstum der Foraminiferen erzeugt. Lintner et al.25 untersuchten die Elementaufnahme des obligatorisch heterotrophen Cribroelphidium selseyense. Während der ersten 7 Tage fanden sie nur eine marginale Aufnahme von Karbonat und Nitrat25, die jedoch danach wahrscheinlich aufgrund der symbiotischen Bakterienaktivität zunahm. Gleichzeitig zeigte C. selseyense während des gesamten Experiments eine kontinuierliche Aufnahme von Ammonium25. Aus unseren Daten schließen wir, dass die Assimilation von Carbonat, Nitrat und Ammonium lichtabhängig ist und durch die Aktivität der Phototobionten ausgelöst wird, während die Glukoseaufnahme im Dunkeln fortgesetzt wird und so den Stoffwechsel der Holobionten aufrechterhält. Dies hilft den Foraminiferen, längere Dunkelphasen zu überstehen.

Wir untersuchten Stickstoff anhand der beiden anorganischen Verbindungen Ammonium und Nitrat und konnten eine deutlich höhere Nitrataufnahme nachweisen (Abb. 2). Sowohl für Nitrat als auch für Ammonium gab es keine Aufnahme im Dunkeln, was darauf hindeutet, dass die anorganische Stickstoffassimilation nur durch die Photosymbionten durchgeführt wurde, vermittelt unter Lichtzufuhr. Interessanterweise wurde während der Experimente, die komplett im Dunkeln durchgeführt wurden, keine Aufnahme von Nitrat registriert (siehe Abb. 2). Aus Studien mit marinen Kieselalgen ist jedoch bekannt, dass Kieselalgen bei Dunkelheit Nitrat in den Zellen anreichern30. Dies deutet nun darauf hin, dass die Foraminiferen selbst auch im Dunkeln nicht aktiv sind und in diesem Zeitraum auch keine Osmotrophie aufweisen, sodass gelöstes Nitrat zu den Symbionten transportiert werden kann. Ein solches Verhalten könnte mit der Ruhephase bei Foraminiferen verglichen werden31. Ruhe kann durch exogene Faktoren wie stressige Umweltbedingungen (hier Lichtmangel bei Dunkelheit) verursacht werden und führt zu einer starken Reduzierung des Stoffwechsels. Diese Hypothese lässt sich nun sehr gut mit unseren Ergebnissen vereinbaren. Es scheint nun, dass die hier untersuchten Foraminiferen bei völliger Dunkelheit in eine Art Ruhezustand übergehen und den Stoffwechsel auf ein absolutes Minimum reduzieren. Da es jedoch bei völliger Dunkelheit zu keiner Isotopenaufnahme kommt, gilt diese Strategie nicht nur für die Foraminiferen, sondern auch für deren Photosymbionten.

Im Allgemeinen können beide anorganischen Stickstoffformen (Nitrat und Ammonium) von Photoautotrophen (Algen und höheren Pflanzen) als Stickstoffquelle genutzt werden32. Für Stoffwechselwege (Aminosäuren, Proteine, Nukleinsäuren usw.) müssen zunächst beide anorganischen Stickstoffformen in Aminosäuren eingebaut werden, was im Fall von Nitrat zusätzliche Reduktionsäquivalente, Energie und enzymatische Reaktionen erfordert33. Bei vielen photoautotrophen Organismen führte eine Mischung beider Verbindungen zur höchsten Stickstoffaufnahme in Pflanzen30. Kronzucker et al.32 berichteten, dass die Aufnahme und Assimilation von Nitrat bei hohen Ammoniumkonzentrationen gehemmt wird. Dieser Aspekt kann für unsere Ergebnisse ausgeschlossen werden, da wir die Foraminiferen getrennt mit Nitrat und Ammonium inkubiert haben. Darüber hinaus postulierte Dortch34, dass die bevorzugte Stickstoffquelle des Phytoplanktons Ammonium sei, was nicht zu unseren Ergebnissen passt. Diese Unterschiede können wahrscheinlich durch die positive Wirkung der Nitrataufnahme auf das Kationen-Anionen-Gleichgewicht phototropher Organismen (Phytoplankton) erklärt werden, die eine höhere Stickstoffaufnahme und Wachstumsraten mit Nitrat als mit Ammonium ermöglicht33.

In der Vergangenheit wurden einige Kultivierungsversuche mit Foraminiferen durchgeführt, die entweder Licht oder Temperatur als Stressfaktor hatten35. Der Temperatureffekt auf LBFs ist jedoch artspezifisch und es wurde gezeigt, dass Temperaturen über 31 °C zu einem schnellen Tod der Photosymbionten in H. depressa führen36. Da die Lichtverhältnisse in den Experimenten von Schmidt et al.36 und die Temperatur in unseren Experimenten konstant waren, kann nicht angegeben werden, welcher Parameter einen stärkeren Einfluss auf die Foraminiferen hat. Um diesen Aspekt genauer zu untersuchen, müssen in Zukunft Cross-Design-Experimente mit 2 Variablen (Temperatur × Lichtangebot) durchgeführt werden.

Es zeigte sich, dass die Verfügbarkeit von Licht der wesentliche Faktor für die Tiefenverteilung von Foraminiferen ist35. Vermutlich spielt hier nicht nur das Tageslicht, sondern auch das Mondlicht eine Rolle. Beobachtungen zeigten, dass in der natürlichen Umgebung gezüchtete LBFs Schwingungen in ihrem Kammervolumen aufweisen, die wahrscheinlich durch Mond- und Gezeitenzyklen verursacht werden37. Es wird angenommen, dass der Mondzyklus die Produktivität der Photosymbionten in LBFs beeinflusst und sich somit positiv auf die Aktivität der Symbionten in der Vollmondnacht auswirkt37. Allerdings ist die Lichtintensität des Mondlichts viel geringer als die des Sonnenlichts, nur etwa 0,0024 μmol m−2 s−138, was etwa 12,5 k-mal niedriger ist als die in unserem Experiment. Es ist zu beachten, dass im Sonnenlicht alle sichtbaren Wellenlängen relativ gleichmäßig vorhanden sind, während die Wellenlängen im Mondlicht im Allgemeinen um 400 nm galoppieren38. Ob diese wellenlängenabhängige Bestrahlung den Stoffwechsel von H. depressa beeinflusst oder nicht, wurde noch nicht untersucht und könnte sicherlich mehr Aufschluss darüber geben, ob Mondlicht einen Einfluss auf die LBF-Symbionten hat.

Laborexperimente haben gezeigt, dass H. depressa eine Spezies mit wenig Licht ist21 und daher auch bei sehr schlechten Lichtverhältnissen überleben kann. Anhand der Ergebnisse unserer Studie lässt sich jedoch eindeutig zeigen, dass die Foraminiferen bei völliger Dunkelheit keine essentiellen Nährstoffe aufnehmen. Jüngste Studien haben sogar gezeigt, dass sequestrierte Chloroplasten in Foraminiferen bei starker Lichteinwirkung innerhalb weniger Tage abgebaut werden und zudem einen Photobleicheffekt haben39. Selbst Foraminiferen, die weder Photosymbionten noch sequestrierte Chloroplasten besitzen, kommen mit weniger Licht besser zurecht als mit hohen Lichtintensitäten40. Alle diese Ergebnisse und die Daten aus dieser Studie legen nahe, dass hohe Lichtintensitäten einen erheblichen negativen Einfluss auf ihren Stoffwechsel haben, Licht jedoch ein wesentlicher Faktor für das Überleben von Foraminiferen mit Photosymbionten ist.

Die Aufnahme von Carbonat, Nitrat, Ammonium und Glucose in H. depressa hängt stark von der Verfügbarkeit von Licht ab. Unter dunklen Bedingungen nehmen die Organismen hauptsächlich Glukose auf, um Energie für die Aufrechterhaltung der Stoffwechselprozesse bereitzustellen. Wenn Foraminiferen Licht ausgesetzt sind, sind die Photosymbionten in erster Linie für die Aufnahme und Assimilation von Carbonat, Nitrat und Ammonium verantwortlich. Basierend auf diesen Ergebnissen wird empfohlen, in zukünftigen Aufnahmeexperimenten mit H. depressa das Kulturwasser mit Carbonat und Ammoniumnitrat anzureichern, um beste Bedingungen für die Untersuchung der Aktivität der Foraminiferen und ihrer Symbionten unter sich ändernden Umweltbedingungen zu bieten.

Die während der aktuellen Studie verwendeten und/oder analysierten Datensätze sind auf begründete Anfrage beim entsprechenden Autor erhältlich.

Eine Korrektur zu diesem Artikel wurde veröffentlicht: https://doi.org/10.1038/s41598-023-36353-4

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Referenzen herunterladen

Abteilung für Paläontologie, Universität Wien, Wien, Österreich

Michael Lintner, Bianca Lintner & Petra Heinz

Abteilung für Funktionelle und Evolutionäre Ökologie, Universität Wien, Wien, Österreich

Michael Schägerl

Institut für Mikrobiologie und Ökosystemwissenschaften, Universität Wien, Wien, Österreich

Wolfgang Wanek

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ML wählte die Foraminiferen aus, kultivierte sie und führte die Experimente durch. BL unterstützte die experimentellen Bemühungen und half beim Verfassen des Manuskripts. MS organisierte die Messungen mithilfe von PAM und las das Manuskript sorgfältig durch. WW organisierte die Isotopenmessungen, half bei der Auswertung dieser Daten und verbesserte das Manuskript. PH ermöglichte die Kultivierung der Foraminiferen in ihrem Labor und half sowohl beim Manuskript als auch bei der Organisation der Experimente.

Korrespondenz mit Petra Heinz.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

Springer Nature bleibt neutral hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten.

Die ursprüngliche Online-Version dieses Artikels wurde überarbeitet: In der Originalversion dieses Artikels wurde Michael Lintner fälschlicherweise als korrespondierender Autor aufgeführt. Die korrekte korrespondierende Autorin für diesen Artikel ist Petra Heinz. Korrespondenz und Materialanfragen sind an [email protected] zu richten.

Open Access Dieser Artikel ist unter einer Creative Commons Attribution 4.0 International License lizenziert, die die Nutzung, Weitergabe, Anpassung, Verbreitung und Reproduktion in jedem Medium oder Format erlaubt, sofern Sie den/die ursprünglichen Autor(en) und die Quelle angemessen angeben. Geben Sie einen Link zur Creative Commons-Lizenz an und geben Sie an, ob Änderungen vorgenommen wurden. Die Bilder oder anderes Material Dritter in diesem Artikel sind in der Creative Commons-Lizenz des Artikels enthalten, sofern in der Quellenangabe für das Material nichts anderes angegeben ist. Wenn Material nicht in der Creative-Commons-Lizenz des Artikels enthalten ist und Ihre beabsichtigte Nutzung nicht gesetzlich zulässig ist oder über die zulässige Nutzung hinausgeht, müssen Sie die Genehmigung direkt vom Urheberrechtsinhaber einholen. Um eine Kopie dieser Lizenz anzuzeigen, besuchen Sie http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Nachdrucke und Genehmigungen

Lintner, M., Lintner, B., Schagerl, M. et al. Die Veränderung der Stoffwechselaktivität einer großen benthischen Foraminifere als Funktion der Lichtzufuhr. Sci Rep 13, 8240 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-35342-x

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Eingegangen: 06. Januar 2023

Angenommen: 16. Mai 2023

Veröffentlicht: 22. Mai 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-35342-x

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